Charles den 4. er blevet konge af Bohemia og regerer nu over hele det hellige Romerrige. Fra sit slot i Prag, en af de største byer i Europa, holder han øje med opførelsen af de nye byggerier, der skal være med til at gøre Prag til Romerrigets hovedstad: en bro på tværs ad Vltava floden, et universitet og en katedral, der bygges indenfor slottets egne mure.
I Praga Caput Regni agerer spillerne velhavdende indbyggere i middelalderens Prag, der udvier deres kapital og opnår gunst hos kongen i takt med at de planlægger og opfører nye bygningsværker. Spillerne vælger mellem 6 handlinger, der altid er tilgængelige, men som skifter i udgifter og fordele spillet igennem. De forskellige handlinger giver spillerne mulighed for at opnå flere ressourcer, styrke effekten af deres handlinger og bygge det nye storslåede Prag.
Den spiller der til sidst i spillet har imponeret Kong Charles mest, vinder.